MMBR综述 | 跨生态系统和组合扰动的微生物群落恢复力（中）：微生物恢复力的关键

Journal: Microbiology and Molecular Biology Reviews

Publish: 2021

Link: https://journals.asm.org/doi/epub/10.1128/MMBR.00026-20

作者：蓝多肉Y

审核：Listenlii

摘要

随着气候变化和其他人类活动导致环境变化速度加剧，生态系统抵御干扰和维持其功能的能力正在受到越来越多的考验。

微生物是支撑生态系统功能的关键参与者，因此微生物群落从干扰中恢复是决定生态系统功能命运的复杂过程的关键部分。

然而，尽管全球环境变化包含众多压力，但多重干扰如何影响微生物群落稳定性以及这对生态系统功能有何影响尚不清楚且存在争议。对于那些比正常恢复时间更频繁发生的多重或复合干扰情况尤其如此。

本综述的目的是概述微生物对水生和陆地生态系统中多种干扰的响应机制。

首先总结和讨论了影响水生和土壤生物群落恢复力的特性和机制，以确定是否存在普遍适用的原则。

接下来关注由复合干扰的固有特征引起的相互作用，例如干扰的性质、时间和时间顺序，这些相互作用可能导致复杂和非加性效应，从而调节微生物对干扰的响应。

关 键 词

水生；混合的；干扰；微生物群落；恢复力；土壤生态系统；陆地生态系统

前文：

MMBR综述 | 跨生态系统和组合扰动的微生物群落恢复力（上）：什么是恢复力

微生物恢复力的关键是什么？

组成恢复力受单个细胞、种群和群落特性的影响(16)，其中较低水平的特性决定了较高水平上的聚集特性。

同样，功能恢复力也被认为受三个尺度的属性支配：物种水平(如敏感性、生长速度、多功能生理和遗传变异性)、群落水平(如特征组成、功能冗余和网络结构)和栖息地水平(如环境异质性和连通性/扩散)(16)。

这里重点放在与水生和陆地生态系统中微生物群落恢复力相关的群落和栖息地层面的过程，总体目标是描绘这些环境之间潜在的机制的相似性和差异性。

微生物群落构建过程

生态群落的模式是四个过程的结果：物种分化、选择、扩散和漂变(29)。

这些构建过程的独特组合不仅在时间和空间上影响微生物群落的组成，而且在与固有群落属性和特征的相互作用下(见下文)，影响它们对干扰的反应。

生态漂变是由于个体间的偶然性变化导致的物种相对丰度的随机变化(29)。

然而，由于方法的限制，很难对微生物群落的这一过程进行量化，并且经常与分类学组成的明显随机变化相混淆，并与物种形成和扩散交织在一起。因此，不作进一步讨论。

多样性和物种分化。短的世代时间、高频率的同源重组、基因交换、基因丢失和突变，以及大的群体规模，都是支持微生物群落组成多样性的关键因素，是干扰后微生物群落组成的驱动因素。因此，所有因素对微生物群落的组成恢复力都很重要。

多样性可以由干扰本身的选择压力驱动，在进化生物学中导致一个被称为自适应辐射的过程。例如，普遍存在的Thaumarchaeota门的多样化被认为与土壤中的pH适应有关(30)。

此外，与无法多样化的突变体形成的生物膜相比，模式细菌铜绿假单胞菌的多样化增加了生物膜对氧化胁迫的功能性抗性(31)。这个例子支持了所谓的保险假说，该假说预测，更多样化的群落更有可能包含能够应对干扰并在其他物种失败时保持功能的物种(32)。

另一方面，也有干扰阻碍多样化的例子。例如，虽然升高的温度促进了荧光假单胞菌种群的适应性多样性，但低温却不能(33)。

因此，多样化对微生物恢复力的作用可能取决于干扰类型。

选择。由于微生物类群之间广泛而多样的代谢多样性，很明显，选择是微生物群落的重要塑造力量，有利于微生物能够承受或适应干扰。

在微生物群落对干扰的功能响应中，选择的重要性也与上述解释的保险假说有内在联系，因此，抵御干扰的类群增加了丰度，并补偿了敏感类群之前所发挥的功能。

就微生物而言，选择不仅可以应用于单个细胞，也可以应用于遗传移动元件，因此基因的水平转移可以直接或间接地促进微生物群落对干扰的适应(34)。

特别是，金属耐药基因通常与抗生素耐药基因一起共定位在转座和整合移动元件内的质粒上(35)，对来自重金属污染地下水的罗丹纳杆菌菌株的比较基因组研究表明，有证据表明存在横向基因转移和/或多个金属耐药基因的重复(36)。

扩散。众所周知，微生物能够通过风、水流或其他迁移生物进行长距离传播(37)，扩散的微生物代表了一个重要的局域物种池，可以在受到干扰的土著生态系统中殖民。

如果干扰破坏了原先被非耐药微生物占据的生态位，从而在功能恢复中发挥重要作用，则可以促进成功的定植。

此外，扩散还可以通过重新引入脉冲扰动后失去的类群来促进组成的恢复。例如，Székely和Langenheder(38)通过实验证明，重新湿润早期阶段的扩散通过重新引入干旱时期失去的细菌类群，促进了水体的恢复。

同样，暴露于热扰动的土壤中细菌群落的恢复力也被证明是通过扩散增强的(39)。然而，很难区分通过扩散恢复的种群和通过休眠生物复苏恢复的种群，Sorensen和Shade(39)表明，这两种过程都有助于微生物的恢复力。

此外，扩散补偿多样性损失的效果可能只在多样性相对较低的群落中表现明显(40)，因为当存在对相同有限资源的竞争时，土著群落的多样性水平已被证明是一种阻碍(41)。

因此，可以直观地假设扩散对微生物恢复力的重要性与干扰的生物杀灭影响正相关(40,42)。

最后，由于优先效应，移民物种的到达顺序也可能对恢复力具有重要意义，即在受到干扰后最先到达的物种可能通过阻碍或促进晚到物种的定植来驱动群落连续性的改变(43,44)。

微生物群落组成

群落属性和特征可以影响微生物群落的恢复力(16)，在讨论生物相互作用之前，我们总结了稀有度、休眠、生长策略和分类群组成的分类学隶属关系(分类学组成)的影响。

稀有度。在任何给定的时间点，微生物群落通常由许多稀有的和少数丰富的类群组成，但它们是高度动态的，所以即使是更稀有的从属类群也可以在条件对它们更有利的时候成为优势类群(45)。

因此有人提出干扰会使稀有物种数量增加(16)，所以，如果稀有物种支持重要功能，就可以维持生态系统的功能。

Kurm等人(46)通过实验测试了稀有类群是否在各种干扰(如铜添加、热冲击、干燥-再湿润和冻融)下比优势类群更有可能增加丰度。

他们发现，只有1%的稀有类群和12%的优势类群在干扰后丰度增加，这并不支持稀有类群是微生物恢复力的主要驱动因素的观点。

休眠。大多数真菌和若干细菌群具有进入休眠状态的能力(如包囊和孢子)；因此休眠微生物可能作为种子库在干扰后微生物群落的恢复中发挥关键作用。

例如，在热扰动期间，休眠类群的复苏是群落过渡的关键，而机会类群和迁移类群的复苏都有助于扰动后次生演替过程中的恢复(39)。

休眠也是浅水生态系统中真核微生物群落抵御干旱的主要机制(47)。

因此，在第一次干扰后能够进入休眠形式并因此对第二次干扰有抵抗力的微生物比例也可以调节微生物群落对多种干扰的响应。

生长策略。不同分类群的生长策略可以被分为r策略和K策略，其中前者比后者具有更快的增长率和更高的周转率(48)。由于他们的高增长率，r策略分类群有潜力在干扰后迅速恢复，因此有助于群落的恢复力(49,50)。因此，r策略和K策略分类群的相对丰度部分解释了微生物群落组成对气候变化相关干扰的响应(51)。

对于细菌来说，在纯培养条件下，细菌中rRNA操纵子的数量与生长速率呈正相关，因此，分析群落加权平均16S rRNA基因拷贝模式被用作一种直接量化序列在干扰后生长策略变化的方法(44,52,53)。

例如，在受火灾影响的土壤中，Kearns和Shade(53)不仅表明操纵子计数在干扰时减少，然后在恢复时增加，而且强调需要仔细解释操纵子计数的变化，因为关于大多数类群的生长策略如何与环境中的核糖体操纵子计数相关的信息有限。

分类群组成。群落成员分类学归属的差异也会影响微生物的恢复力，因为它们决定了一个群落中存在的累积数量和性状的一致性。

因此，文献提供的例子表明，不同的微生物分类组(如土壤微生物和动物)对同一干扰的响应不同(54,55)。

在陆地生态系统中，有几项研究比较了真菌和细菌的恢复力。例如，真菌的丰富度和均匀度在干旱时增加，在再湿润后迅速恢复到正常水平，而细菌的丰富度和均匀度在干旱后2个月的研究期间下降，没有恢复(56)。此外，细菌群落网络(见下文)比真菌网络受到更强烈的影响。

相比之下，Meisner等人的研究(57)表明，实验性干燥和极端再润湿事件仅影响8%的原核生物（细菌和古细菌）的OTU，但却影响高达25%的真菌OTU。

这些不同响应背后的机制尚不清楚，但可能受到细菌和真菌对特定干扰机制的生长速度差异的影响，或与它们寿命的差异有关。

微生物群落组成在何种程度上对生态系统功能响应干扰的重要性仍有争议（58），特别是与功能冗余的概念有关。

经验证据表明，群落内物种之间的系统发育差异越大，发现更多物种的可能性就越大，这些物种能够抵抗干扰或从干扰中恢复，从而维持生态系统的功能。

例如，Hallin等人(59)利用温度和盐梯度作为干扰，表明在系统发育差异最大的土壤细菌群落中，功能范围更广，反硝化速率更快。

其他研究表明，微生物群落组成的差异可以解释不同地点的功能恢复力的差异，表明群落组成和功能恢复力之间存在紧密联系。

例如，群落组成是一系列生物和非生物环境变量中唯一的变量，这些变量可以解释在一个土地利用梯度中对干旱的功能性抵抗力和工程恢复力(60)，尽管在未受干扰的条件下它并不重要。

同样，在59个旱地生态系统中，与C、N和P循环相关的多种生态系统功能对干湿循环的抵抗力受微生物群落组成的调节(61)。

微生物对干扰的响应的时间尺度至少在一定程度上有助于调和在研究干扰对群落组成和功能影响的研究之间的明显差异。

例如，轻微的干扰可能会最初影响微生物的功能，但不会影响微生物群落组成，而随着时间的推移，可能会发现群落组成的变化和功能的更深层次的变化，因为潜在的机制在不同的时间尺度上起作用(图3)。

考虑到大多数环境的生长和周转率在几天内(62)，某种程度上，功能响应比组成响应更快，例如，一项比较淡水岩石池微生物群落对盐度扰动的功能和组成响应的研究就说明了这一点(63)。

然而，延迟的组成响应也常常与方法上的局限性相混杂，因为在大多数研究中使用的基于DNA的分子方法都有其局限性，它们包括遗迹DNA，即死亡细胞的细胞外DNA，约占原核和真菌DNA的40%(64)。

这种遗迹DNA可以掩盖干扰效应，时间模式，从而影响微生物组成和功能之间的关系。因此，显然需要更多的研究，使用专门针对活性微生物的方法(例如，见参考文献39)。

生物相互作用

生物相互作用和干扰。众所周知，微生物相互作用，包括负向的相互作用，如争夺空间和资源；和正向的相互作用，如分泌化合物，可以促进周围其他细胞的生长和生存(65 68)。

因此，一种特定的干扰不仅会直接影响敏感类群(即不抵抗干扰的类群)的适应度，还会间接影响其他能够抵抗干扰但与敏感类群相互作用的类群的适应度(图4)。

这可能会导致级联效应，甚至可能引发二次灭绝(69)。它也可以解释干扰的一些反常规效应，导致一些物种的丰度增加，这是由于失去了一个无法承受干扰的优势竞争对手(图4)。

在多次干扰的情况下，所产生的群落可能因此不同，这取决于受影响物种的连通性。大多数干扰研究没有区分这种对微生物的直接和间接影响，只评估群落结构的总体变化。

因此，当发现干扰后群落组成发生长期变化时，敏感微生物和与敏感微生物相互作用的耐药微生物很可能被归为一类。

区分直接和间接影响的一种方法是在脉冲干扰后以高时间分辨率监测连续模式，假设敏感微生物首先对干扰作出响应，然后与敏感分类群相互作用。

图4 概念表示显示了两种不同的干扰（D1和D2）如何影响不同的物种，当单独应用或顺序组合应用时，它们如何改变微生物群落组成。带有形状和颜色的符号代表不同的物种。在这两种干扰年表情景（左和右）下，与干扰后失去的物种直接或间接相互作用的物种的丰度根据相互作用的类型而增加或减少（由符号的大小表示）。

共现网络。微生物网络分析在微生物生态学中越来越多地用于研究局域和跨域微生物之间的联系，也被用于研究微生物对干扰的响应(70)。

因此，如果不考虑间接联系，干扰后网络属性的任何变化都可能是由于与干扰相关的生物相互作用和/或选择效应的变化。

不幸的是，大多数情况下，推断的微生物关联网络中假定的相互作用关系缺乏进一步的实验评估。

网络属性包括几个指标，如模块化、连通性和节点中心性，这些指标可能会影响微生物的恢复力。

生态学的开创性理论工作预测，具有大量互连的更复杂的网络更有可能抵抗干扰。

这种观点源于麦克阿瑟的早期研究，他的结论是，稳定性随着物种数量和相互作用的增加而增加。

数学模型表明，网络的稳定性随着多样性和复杂性的降低而降低(71,72)。

此外最近的理论工作表明，较高的连通性会降低模块化(这可以量化网络可以被分解成更小的组件的程度)，以及营养网络和互惠网络的工程恢复力(73)。

虽然有几篇理论文章讨论了使用网络来评估干扰的影响(74,75)，但迄今为止只有少数可靠的实证研究将网络属性与微生物恢复能力联系起来。

一个例子是，一项研究调查了干旱对草原中生态系统的影响，发现干旱对细菌网络的影响比对真菌网络的影响更持久和更强(56)。

更具体地说，干旱时细菌网络的连通性和节点中心性增加，而模块性降低，表明细菌网络在干旱干扰时稳定性降低。

在浅水生态系统中，气候变暖显著增加了浮游生物和底栖生物群落的网络大小和嵌套性(76)。

此外，底栖节点似乎有能力应对干扰(最高的阻力)，但恢复能力最低，这可能与该栖息地发生的生态过程的规模与浮游生物群落的差异有关。

微生物栖息地的差异

栖息地属性的差异可能对微生物恢复力具有重要意义，因为它们会影响干扰的作用以及群落特性和构建过程。

特别是，特定栖息地的时空异质性和营养结构差异可能导致不同的恢复机制。在这里，我们特别关注土壤和远洋(开放水域)系统，因为它们在上述栖息地属性方面预计会有最明显的差异。

因此，在本节中，我们有意将水生生态系统中沉积物和生物膜中的微生物群落排除在比较之外，因为它们可能在许多方面与土壤共享更多的特性，而不是与远洋系统。

时空异质性。土壤环境和远洋环境的一个明显区别是，由于不同大小的土壤颗粒的存在，前者的空间复杂性要高得多(77)。

因此，土壤微生物经历了一个资源分布不均的空间结构环境，并栖息在由土壤颗粒、根系、真菌菌丝和动物挖掘的空间结构创造的充满水的孔穴中(78)。

虽然远洋微生物处于一个相对均匀的环境，并以自由生的细胞为主(79)，但大多数土壤微生物生活在与它们形成细胞和土壤颗粒聚集体的表面密切接触，而不是自由悬浮在土壤间隙水中(80)。

也有人提出，这种聚集体充当进化的孵化器，形成空间上隔离的单元，将微生物细胞从周围土壤基质的影响中分离出来，防止某些干扰和扩散的影响(67)。

更大的空间复杂性和由此产生的大量微环境被认为是土壤比远洋系统具有更高多样性的主要原因(68,81)，团聚体中营养枯竭和压力条件可能也是土壤比远洋系统更常见休眠的原因之一(82)。

聚集物可能为微生物群落提供一个抵御外界干扰的庇护所，因为它们创建了一个有效的扩散屏障，减少了暴露于污染物的几率，或者因为聚集物中心的细胞受到保护，免受捕食(67)。

即使在远洋系统中，聚集也可能是重要的，因为有研究表明，粒子可以作为避难所，细菌可以在脉冲干扰后重新定居在水柱中(83)。

此外，研究表明，空间结构的环境可以通过增加表型变异和亚种群之间的代谢相互作用来增加种群对抗生素的抵抗力(84)，类似的机制可以解释为什么震动破坏土壤结构会降低微生物群落的抵抗力和工程恢复力(85)。

与远洋系统相比，土壤的空间结构也导致空间碎片化扰动。这尤其适用于干旱、火灾引起的温度升高、污染和盐入侵等干扰，因为它们的影响取决于孔隙连通性和土壤深度。

建模研究表明，在一系列不同的条件下(例如，干扰频率和强度)，干扰的高度空间碎片化可以增加组成和功能恢复力(86 90)，这可能是由于边缘效应的增加，即受干扰区域和未受干扰区域之间的距离越近，受干扰区域的重新定植速度越快，种群恢复速度也越快(91)。

这也表明，扩散是生物多样性从空间结构干扰中恢复的关键过程，土壤条件导致更聚集的干扰发生，因此可以限制土壤中微生物群落组成和功能的恢复。

生态系统还经历与连续动态相关的时间变异性，这些动态可能会引起基线环境条件的变化，从而影响恢复力和时间稳定性。

例如，湖泊经常经历与温度、光线和养分供应变化有关的季节性动态，这可能会干扰微生物的恢复能力。

几项研究研究了极端天气事件(如风暴)或实验水柱混合的影响，表明微生物群落在几天或几周内表现出组成和/或功能的恢复(如参考文献45和92)。

然而，在一项分析宏基因组的研究中，也显示了不受台风影响的连续变化(93)，这表明季节变化可以“推翻”干扰的影响，至少在某些情况下是这样。

与时空动力学相关的一个大尺度生态系统特性是水停留时间(94)，它反映了水在水体或生物量中的周转时间。水力停留时间对于理解外部脉冲扰动的持久性和影响(例如，污染物的流入、盐渍化和富营养化)以及微生物随着水在空间中的流动进入当地栖息地的扩散速率(95)都很重要。

外部流入以及水柱混合往往导致相当大规模的群落混合，即群落融合(96)，这是在缺乏土壤比较的远洋环境中发生的事件。

群落融合既可以看作是一种潜在的干扰(例如，非生物或生物条件的变化)，也可以看作是一种扩散事件，如果它迅速地从外部扩散源重新引入本地灭绝的物种，则可能增强群落恢复力。

此外，物种的扩散可能会导致物种的迁移，取代因受到干扰而灭绝的土著物种，从而促进群落的更替。这可能是一个可能的解释，为什么在水生系统中发现成分周转比在土壤中高(97)。

营养结构与植物-微生物相互作用。土壤和远洋微生物群落之间的一个普遍区别是前者的真菌生物量更大(81)，这可能对上文讨论的恢复力有影响。

此外，在土壤中，初级生产者(即植物和微生物)之间的相互作用在空间上是解耦的，这可能导致地上干扰对植物的微生物恢复能力产生间接影响。

例如，一些研究表明，土壤微生物生物量和群落结构的抵抗力和恢复力更多地与植物诱导的变化有关，而不是干旱干扰对土壤微生物组的直接影响(98,99)。

然而，其他研究结果表明，微生物生理特性和土壤化学和物理条件的直接干扰效应可能对微生物群落结构的变化比预测的气候变化引起的植物群落结构的变化更重要(100)，由此可见，研究之间缺乏共识。

最后，研究还表明，不同微生物(细菌和真菌)对干旱的抵抗力和恢复力的差异取决于植物群落组成和对干扰的生理变化(101,102)。

在水生生态系统中，初级生产者和异养细菌之间的相互作用也很常见(103,104)，因此，就像土壤中的植物-微生物相互作用一样，干扰可以直接或间接地影响异养微生物群落的稳定性。

例如，后者可能出现在干扰选择性地仅影响浮游植物（例如，光照状态的变化）然后通过微生物食物网传播的情况下（26、75）。

此外，当藻类受到胁迫时，干扰也会改变浮游植物和异养细菌之间的相互作用类型，从共生关系变为寄生关系(105)。

然而，由于不同的浮游生物群落在空间上同时出现，将干扰对任何特定目标生物群体的直接影响与间接影响分开仍然是一个挑战。

对特定栖息地群落恢复机制差异的预测。水生和陆地生态系统的恢复力通常被分开研究(16)，并且强调了应用一种更综合的方法的必要性(20)。

在前几节中讨论的影响恢复力的几个特性在土壤和远洋生态系统之间存在差异，包括土壤的更大的多样性、休眠(68,82)和真菌丰度(81)，但土壤生态系统中群落周转率(106)低于远洋生态系统。

由此我们可以假设，在远洋生态系统中，群落更替对功能恢复能力更重要，而在土壤中，由于其多样性更大，保险效应更重要。

另一项预测是，聚集物和生物相互作用提供的避难所对土壤微生物群落的作用比远洋微生物群落恢复力更重要。

最后，我们预测，休眠对恢复力的贡献(微生物从本地种子库中复苏)在土壤中更重要，而从外部来源的扩散在远洋系统中更重要，至少当研究相对大的空间尺度时是这样。

可以使用操纵空间异质性和保留时间（理想情况下两者）的实验研究来测试这些公认的大胆预测，因为这是调节群落和干扰特性的影响以及影响恢复力的微生物群落构建过程的两个主要总体环境特征。

此外，需要同时比较同一类型干扰对陆地和水生群落的影响的实验。例如，Röhl等人(107)比较了短期洪水/洪水对淡水中宇宙规模的陆地和水生微真核生物群落的影响，这些微真核生物群落旨在代表河流洪泛平原，这两个生态系统通过洪水强度和频率间歇性得联系在一起。

他们发现土壤群落组成具有恢复力，而水生群落组成则不然。作者认为，这是因为洪水导致的从土壤到水的颗粒悬浮增加了水生营养水平，并导致水生群落比陆地群落更持久的变化。本研究举例说明，需要考虑干扰类型与微生物群落特性之间的反馈，以全面了解整个生态系统的恢复力。

总之，越来越多的共识是，微生物恢复力受到在不同空间和时间尺度上运行并直接或间接影响不同微生物群落成员的各种特性和机制的相互作用的影响。

然而，调查干扰对微生物群落影响的研究很少涉及这种复杂性，并且通常集中在一个或两个微生物界（主要是细菌和/或真菌）和不同的生态系统上。

这很可能导致对同一类型的干扰如何影响整个微生物群落（即盲人和大象悖论）的扭曲和盲目理解。

因此，显然需要对微生物恢复力进行更全面的评估，其中还包括其他微生物群，例如病毒和原生生物。

目前，这些限制，加上不同研究之间的实验设计的差异，使得很难解释不同研究之间观察到的响应差异是由于研究栖息地微生物的生理/性状的差异，还是由于应用的干扰的强度/频率/性质的差异，这些因素也会影响微生物群落的恢复力。