mLife：生态系统微生物组科学

mLife：生态系统微生物组科学

摘要

微生物组通过与复杂环境和其他生物的相互作用，促进多种生态系统功能和服务。然而到目前为止，大多数微生物组研究都是在个体宿主或特定的环境中进行的。这极大地限制了对微生物组及其在生态系统水平上的动态过程和功能的全面理解。我们建议利用生态系统生态学的理论和工具来研究整个生态系统中微生物的连通性及其与生物和非生物环境的相互作用，并研究它们对生态系统服务的贡献。自然和人为压力因素对生态系统的影响可能会对微生物组产生级联效应，并导致不可预测的结果，如新发传染病的暴发或互惠互动的变化。尽管微生物生态学取得了巨大的进展，但我们还没有研究整个生态系统的微生物群。这样做将为微生物组研究建立一个新的框架:生态系统微生物组学。分子和基因组技术的出现和应用，以及数据科学和建模将加速该领域的进展。

背景

人类的繁荣依赖于生态系统的运作，包括食物、纤维和燃料的生产。生态系统生态学主要处理生态系统内生物体之间以及生态系统在其中发挥作用的非生物环境之间的能量和物质交换。它作为一个综合系统研究生物体与其物理环境之间的相互作用。这些研究主要涉及宏观生物，主要集中在维管植物。随着现代基因组和分子技术的出现，如第二代和第三代测序技术以及代谢组学，在微生物多样性及其相互作用方面取得了许多有趣的发现。微生物群落的结构、组成和动态的基本模式甚至在全球尺度上都是可被研究的。除了组学技术，下一代生理学方法，如拉曼显微光谱代表了微生物生态学领域一种可能改变游戏规则的技术。细胞的拉曼光谱是其化学成分的独特指纹，包含了其分类特性和生理状态的信息。更重要的是该技术是非破坏性的，可以进行下游分析，如分选、测序或培养所关注的类群。所有这些技术迅速扩展，使人们越来越认识到微生物正在发挥所有生态系统生态功能和服务的核心部分。一方面，微生物影响植物的性能和初级生产，介导对生物胁迫的耐受性和促进养分获取；另一方面，它们在几乎所有的生物地球化学过程中发挥核心作用。这些过程通常是同时发生的，但通常是孤立地研究。例如，有许多关于土壤微生物组对植物性能影响的研究，但尚不清楚其他微生物如何在生态系统中发挥作用影响植物生长，反之亦然。由于微生物活动是相互关联的，在某种程度的生物组织中运作的生物机制可以影响更高的组织水平。因此，整个微生物群落的生态系统进程应该同时通过组织层面进行检查，以发现复杂的联系和反馈。这就是我们所说的生态系统微生物群落科学的本质，同时考察微生物基因组、功能以及它们在整个生态系统中的相互作用。

微生物组是指与动物或植物宿主相关或占据土壤和水等环境的所有微生物，包括古菌、细菌、真菌、原生生物和病毒。随着分子和基因组工具以及数据科学的出现，现在更容易捕获和理解微生物系统的复杂性。微生物组研究经常研究个体宿主或从特定环境中采集的样本中微生物组的组成和功能。然而，由于缺乏系统的思维和准确的微生物示踪技术，微生物组研究很少与生态系统物质和能量库和通量的测量相结合。同样，微生物群的时空动态也很少被研究。因此，我们将生态系统微生物组定义为存在于给定生态系统内的微生物群落 (如热带森林、人体或稻田)。生态系统微生物组学研究微生物组与环境之间的相互作用，以及在一个完整的生态系统中微生物组的运动和功能。基于以往的研究结果和现有知识，本文将讨论生态系统微生物组学研究的四个普遍问题:(1)微生物组在整合的生态系统中的分布和运动; (2)生态系统微生物群的连通性;(3)生态系统微生物群落的时间动态变化;和(4)生态系统微生物组学的应用。

图1 生态系统微生物群落的概念和技术图，简要说明如何研究微生物基因组及其在整个生态系统中的功能。总的来说，组学方法可以提供群落水平的分类和代谢信息。最近开发的基于功能拉曼光谱的单细胞技术作为下一代生理学方法，可以在单细胞水平上提供微生物组功能的信息。

(1)微生物组在整合的生态系统中的分布和运动

传统上，对生态系统的描述是通过分析能量和物质在生物和物理环境中的流动以及对生态系统内生物多样性(主要是大型生物)的描述来实现。然而，我们认为这样的描述对于理解生态系统的性质和功能越来越不够。虽然目前对土壤微生物组的研究很多，对植物微生物组的研究也在不断涌现，但我们对生态系统层面的微生物组仍知之甚少。例如，不同的生态系统是否有特征微生物群/微生物类群/关键物种?生态系统在不同组成部分之间的微生物连通性方面有何不同?这重要吗?生态系统不同组成部分之间微生物组交换的驱动力是什么?为了回答这些问题，我们需要在生态系统水平上分析微生物群的时空动态，并研究不同生态系统组分之间微生物群的连通性。

评估生态系统内微生物群的分布需要在空间和时间上进行全面采样和测序。从纽约的城市地表和公园采集样本，Afshinnekoo等发现该地区居住着1688种细菌、病毒、古菌和真核生物类群。微生物群富集与皮肤相关的菌属，表明人体微生物群转移到环境中。他们还表明，细菌特征可以与极端气候事件的历史相匹配，例如飓风洪水站中海洋相关细菌的出现。利用生物信息学和机器学习，微生物基因组学数据可以基于城市微生物组的组成生成城市指纹。这些研究和数据集可能揭示人源微生物的传播，并有助于开发全球人类传染病的监测工具。

在葡萄酒酿造中使用的“风土(terroir)”概念是微生物在生态系统中发挥作用的另一个例子。在对土壤和葡萄微生物组的全面研究中，Zarraonaindia等发现，虽然与葡萄相关的微生物群受到一系列不同因素的影响，但大部分与葡萄相关的微生物群来源于土壤，它们的分布反映了当地生物地理因素的影响以及葡萄园的管理方式。这表明，土壤是葡萄相关细菌的主要来源，并影响着葡萄相关微生物组，这对葡萄酒的酿造至关重要。我们可以进一步推断，标志性的生态系统微生物群(即土壤和葡萄相关的微生物群)和影响它们的生物地理因素可能影响葡萄酒的区域风土。除了这个“风土”的例子之外，植物和土壤微生物组将影响许多作物的收获后过程。生态系统微生物群的影响很可能延伸到农业食物链;例如土壤微生物组元素可能决定食物储存性状或影响食物营养价值。

在生态系统中，微生物可以作为整个群落移动，而不仅仅是作为单个物种或种系，后者的运动在当前的元群落理论中已经被很好地捕捉到。由于环境的一部分被微生物定殖，这些部分可以通过一系列过程(包括重力和水流)移动，相关的微生物群落也会移动。先前分离的微生物群落的相遇和混合被称作群落聚结（coalescence）。这个概念包括整个群落和他们环境的合并(例如，在水生环境中，盐水和淡水的混合)。一个显而易见的例子是凋落物，树叶微生物群大规模地与土壤微生物群相遇。理论和经验证据也表明，群落在合并后可以保持一定程度的一致性，突出了在生态系统尺度上研究微生物组通量的重要性，整合微生物组成员(即池)、通量以及由此产生的群落合并现象。

(2)生态系统微生物群的连通性

综合生态系统中微生物群落的营养联系

食物网描述了生态系统的摄食关系(图2)。营养关系调节物质和能量流动等关键生态过程。食物网中最常被研究的组成部分动物和植物总是被在宿主的健康和生物地球化学中发挥重要作用的微生物定殖。因此，虽然这些微生物在一个完整的生态系统中与食物网紧密相连，但除了它们作为降解者的作用外，它们在很大程度上被忽略了。

不同的生物具有不同的微生物群，提示这些微生物在生态系统中发挥不同的作用。这些相互作用的特异性意味着在这些微生物被发现之前，宿主的灭绝可能会导致总体微生物多样性和相关功能的下降。食物网中微生物的转移对生态系统中动植物的健康起着重要作用。在食物网和环境中，处于较高营养水平的微生物组可能是处于较低营养水平的微生物组的一个子集。这表明，食物链中较高的生物可以从较低的生物那里获得它们的微生物组。然而，目前尚不完全清楚哪些微生物可以在不同营养水平的生物体之间转移。广义上，微生物组的营养动力学由生态系统内的两个生物因素控制:饮食驱动(自下而上)和消费者监管(自上而下)。食物和捕食者对食物网结构和功能的影响已经被广泛研究，例如捕食者对营养循环的控制。正如预期的那样，它们对食物网中微生物群的结构和功能有直接/间接的影响。

自下而上和自上而下控制生态系统微生物群

饮食对动物个体微生物组的组成和结构有重要影响。例如，经抗生素处理的饮食不仅可能改变牛的肠道微生物组，还可能影响非目标动物(如屎壳郎)的微生物组，并影响它们提供的生态系统服务。此外，猎物可以改变捕食者的微生物群落结构。在斑马鱼的实验中，微生物组可以分散在不同物种之间，这表明猎物群落结构的变化可能会影响整个生态系统中微生物组的动态。此外，食物可以作为食物网中微生物组转移的载体。在一项土壤-植物-毛虫的研究中，土壤微生物可以通过摄入的植物传递到昆虫的微生物群中。昆虫的运动可以将获得的微生物带入其他生物体的微生物群。通过了解生态系统水平的微生物组动力学，我们可以更好地揭示饮食对生态系统过程和功能的影响。

高营养水平的生物通过捕食直接改变猎物的微生物组。关于捕食对猎物微生物群的影响有两种情况。首先，如果猎物被吞下或死亡，与猎物相关的生态位会发生变化，或者捕食会产生一种未知的细菌传播途径。在一项螺牧食的中生态系研究中，钉螺增加了叶层真菌群落的异质性，并可能导致生态系统的破碎。最近的一项实地研究也表明，昆虫的食草性可以改变本地植物宿主的内生细菌多样性模式。其次，如果猎物没有被摄入，它的微生物组也可能在捕食的压力下发生改变。捕食应激会降低猎物的物种丰富度并改变微生物组中细菌的代谢。这可能是因为猎物会改变自己的行为、饮食和栖息地来避免被捕获。

物种间的相互作用可以改变捕食者对生态系统微生物群的影响。例如，级联效应可以放大顶级捕食者的影响，通过改变其他营养级生物的行为、形态和种群大小来影响食物网中较低营养级的微生物群。一种捕食者灭绝对生态系统中微生物组多样性的影响可能由于营养冗余而降低。虽然关于动物微生物群落营养冗余的相关研究较少，但从群落生态学的角度已经有了一些证据。构建4个营养级的群落表明，营养冗余可以降低生态系统对由于生物多样性丧失而导致的捕食者灭绝的脆弱性。

图2 生态系统微生物群的连通性。营养调控包括生态系统微生物群的自下而上和自上而下控制，是关系到生态系统中物质和能量流动的关键生态过程

(3)生态系统微生物群落的时间动态变化

生物和资源供应之间的动态相互作用决定了生态系统的演替，这些是结构和功能的方向性变化。多年来，演替一直被理解为群落构建到顶极群落的有序序列，或者是由生物群落中的非生物和生物环境条件决定的预测的群落组成。生态系统微生物群的结构和功能也随着时间的推移而变化(在新创造的生境中)和次级演替中(如在火灾、干旱、台风或滑坡等扰动后，残余物仍能存活)。例如，de Araujo等研究了土壤微生物组沿塞拉多草原梯度，包括草地、草地和灌木、灌木和树木，以及以树木为主的区域。他们发现微生物组的复杂性向以树木为主的顶极方向增加，并且高度相互关联的微生物组在维持生态系统性能方面发挥了至关重要的作用。此外，在演替过程中，微生物的组成可能会发生改变，例如，土壤微生物群落的组成最初是由随机性控制的，但在一个跨越105年的盐泥时序中，随着演替的进行，确定性选择会逐渐增加。尽管有这些研究，我们对生态系统中微生物群落演替的理解仍处于初级阶段，特别是在生态系统水平上，而且我们不清楚不同生态系统中相似区域的微生物群落是否相同。未来的研究需要超越土壤微生物组，将微生物组纳入其他生态系统分区。植物的根、叶表面和土壤无脊椎动物都可能有独特的顶极群落，这些群落与土壤、水和大气微生物群相互作用。了解生态系统中微生物群的连通性、共同演替和共同进化将有助于我们管理它们对生态系统功能的影响。

微生物群可以以不同的稳定状态存在，类似于不同的植被景观，例如稀树草原和森林。这些替代状态可能取决于物种到达新环境的顺序(优先效应)或关键物种的选择性移除。一旦建立，群落就会得到积极的反馈，可以建立抵抗力和适应能力，以应对进一步的干扰。微生物群落的变化依赖于干扰前组成、干扰后的源和干扰的类型，但它们总是由于一些物种的消失和另一些物种的出现而发生。消失可能是由于当地灭绝或迁出该地区，而出现可能是由于物种形成或迁入该地区。这些现象的最佳模型是人类微生物群及其对健康的影响，但在所有其他微生物群受到人类活动影响的生物体中，肯定也会发生类似的影响。

微生物之间的物种更替可能很高，尤其是细菌，由于世代时间较短和水平基因转移(HGT)，细菌可以迅速定种。有人提出，HGT可通过载体传递生态学上重要的性状或减少对遗传变异传播的选择性约束来加速细菌的适应。因此，HGT是一种促进非选择性遗传变异传播和扩展微生物种群适应能力的进化力量，这将对生态系统微生物组产生重大影响，并导致新的不确定性，即使用传统生态学理论和模型在生态系统水平探索微生物演替和群落组装。

(4)生态系统微生物组学的应用

生态系统微生物组与新发传染病(emerging infectious diseases，EIDs)之间的联系

人类每天将3亿多细菌细胞散布到环境中，人体皮肤是建筑环境微生物组的主要贡献者。然而，工业化和城市化导致人类微生物组的多样性显著降低，而人类引起的变化(如全球变暖和富营养化)也减少了环境微生物的多样性。因此，健康所需的许多有益微生物正在消失。人体微生物组的紊乱与过敏、癌症、2型糖尿病、抑郁症、血管性疾病、炎症性疾病以及神经和认知疾病之间的关联越来越大。这种情况会加速全球大流行病的可能性和影响。

EIDs正在威胁全球健康和稳定。许多EIDs深深植根于环境中，而生态系统微生物群的变化在其发生中发挥着至关重要的作用。人类引起的变化对传染病的级联效应已被广泛观察到，例如土地转换、病原体通过生物多样性丧失和人类与自然接触的变化而溢出。COVID - 19等源自野生动物的人畜共患病尤其如此。例如，在生物多样性较高但土地利用发生变化的热带地区，人畜共患EIDs的风险较高。

化学污染也会对生态系统微生物群产生级联效应。已知多种化学物质可改变微生物组及其代谢能力。除草剂草甘膦可以清除双歧杆菌、芽孢杆菌等有益细菌，同时刺激肠炎沙门菌、产气荚膜梭菌等致病菌。随着全球快速变暖，极地和高山地区的永久冻土融化和冰川退缩，可能会释放出被困和保存了数万年至数十万年的病原体和病毒。Pithovirus sibericum, Mollivirus sibericum和Pandoraviruses是西伯利亚永久冻土层分离到的存在3万年的DNA病毒。它们能够感染棘阿米巴等单细胞原生生物，这提示全球变暖或对极地周边地区的工业开发可能会对人类或动物健康造成意想不到的威胁。诺如病毒和冠状病毒通常很容易吸附到土壤上，并在几天到几年内保持活性，这构成了以前被忽视的健康风险。相反，致病性微生物如沙门氏菌，肠道菌血清型鼠伤寒杆菌可以通过土壤渗透，这表明病原体垂直移动造成的地下水污染也是一种潜在风险。

全面了解与环境微生物组相关的人类健康风险需要一个整体的观点，强调微生物组内成员之间的相互作用，以及它们与邻居和宿主的共同进化。由于病毒是环境中抗生素耐药基因的重要储存库，因此使用抗生素治疗病毒感染并发症的做法应仔细重新考虑。为了完全理解物种间相互作用的复杂程度，有必要使用现有的全部技术。仔细设计与简化、实用性抽样策略相关的纵向研究也很重要。

生态系统微生物群落的保护: 微生物种子库

人类现在是地球上最强大的进化力量(图3)。我们的活动显著改变了生态系统，并促成了第6次大灭绝。微生物也无法免受这些影响，而且可能也会灭绝。关于潜在物种灭绝的最佳证据来自对人类微生物群的研究，目前已知在城市化人群中有相当数量的分类群缺失。这些微生物的丧失可能会促进抗生素耐药性的传播，降低宿主抵抗流行病的能力，还可能影响宿主的发育。因此，微生物灭绝事件的可能性促使我们建立了来自多种培养物的人类微生物群“种子库”，但主要集中于来自受干扰最小的传统种群。出于医疗、农业和保护目的，正在建立其他微生物组库。

图3 人类和生态系统之间的微生物循环。人们普遍认为，微生物对人类健康很重要，微生物组在人类健康和福祉中的新功能也日益得到认可。因此，有必要在生态系统背景下更好地理解生态系统与人类健康之间的潜在联系

关于微生物群多样性的大多数数据都是从对人类和少数其他模式物种的研究中获得的。然而除了哺乳动物外，对包括植物、鸟类和无脊椎动物在内的其他生物的微生物群越来越感兴趣。这是适当的，因为微生物的灭绝可能会影响所有受人类活动直接影响的生物的微生物群。这类研究对陆生植物尤其重要，因为大多数植物与土壤微生物形成共生关系。我们怀疑，微生物群中的基因将为快速获得新的表型提供机会，从而快速适应环境变化。

微生物群也可能影响人类和动物的行为。一段时间以来，保护遗传学家一直在提倡保护遗传多样性。然而，如果微生物群是表型和功能多样性的重要来源，那么随着微生物群中物种的减少，我们面临失去这种多样性的风险。因此，人们呼吁保护全生物，即宏观生物及其常驻微生物。这种保护必须扩展到植物和动物。保护宿主物种的微生物群可能是拯救这些宿主免于灭绝的重要工具。

结论

一个生态系统中不同区域的微生物群是高度相关的。它们在调节生态系统水平的过程和功能中的作用是由它们的生理、动态运动以及与生态系统中其他生物/非生物因子的相互作用决定的。因此，我们建议未来的研究应该涵盖一个完整的生态系统中的整个微生物组，以避免从群落和功能性状的角度得到对微生物组特性的碎片化观点。我们认为，生态系统生态学的工具和框架可以应用于微生物组学，从而更好地理解生态系统不同分区之间的联系。这将彻底改变我们理解和利用联系以及预测对诸如EIDs等人为影响的反应的能力。