Nature Microbiology综述：聚焦藻际--浮游植物和细菌互作的生态界面

Journal: Nature Microbiology

Publish: 2017

Link: https://www.nature.com/articles/nmicrobiol201765

摘要

浮游植物和细菌之间的相互作用通过控制食物网底层的养分循环和生物量生产实现，这代表了水生环境中基本的生态关系。虽然这种关系通常在大的时空尺度上进行研究，但新出现的证据表明，这种关系通常是由围绕着单个浮游植物细胞的区域内发生的微观相互作用控制的。 这种微环境被称为藻际(Phycosphere)，类似于植物根际。在这个界面上，代谢物和信息化学物质的交换支配着浮游植物和细菌之间的关系，包括互惠、共生、拮抗、寄生和竞争。 40年前人们已经认识到藻际的重要性，但直到最近，新的技术和概念框架才使人们开始梳理这个独特的微生物栖息地的复杂本质。随后人们发现，浮游植物和细菌之间的化学交换和生态相互作用远比以前认为的复杂，通常需要两个伙伴的近距离接触，这是由细菌在藻际中的定植促进的。 越来越清楚的是，虽然在藻际内发生的相互作用是在单个微生物的规模上发生的，但它们对包括营养提供和再生、初级生产、毒素生物合成和生物地球化学循环在内的基本过程产生生态系统规模的影响。 本文回顾了藻际的基本物理、化学和生态特征，以期对水生生态系统中浮游植物-细菌相互作用的性质和重要性提供一个新的视角。

在生态系统功能的背景下(框1)，浮游植物和细菌之间的生态关系可以说是水生环境中最重要的生物体间联系。 这两个群体之间的相互作用强烈影响碳和养分循环，调节水生食物网的生产力和稳定性，并影响与气候相关的化学物质的海洋-大气通量。 事实上，这些生物共同的进化史无疑在塑造水生生态系统功能和全球生物地球化学方面发挥了重要作用。

Box1 词汇表 生态系统的功能：生态系统的生物多样性、物理性质和化学特征对系统内营养和生物地球化学联系、转移和通量的集体影响，包括这些过程对更广泛的生物圈的后续影响。 异养：必须从环境中获取有机碳以维持生长和产生能量的有机体。溶解性有机碳：在水生生态系统中发现的有机物质的大蓄水池，操作上被定义为“溶解”的能力，通过0.22 μm的过滤器(有时被定义为0.45 μm)。 再矿化：将有机物质转化为简单的无机成分。 外生：从外部来源导入生态系统的物质。 藻际：浮游植物细胞周围的区域，富含由该细胞分泌到周围水域的有机分子。 根际：植物根部周围的区域，富含从根部分泌到土壤中的分子，为植物和土壤微生物之间的生态关系和化学交换提供了一个关键的界面。 生长刺激物：促进植物生长的生物或化学物质。 生物利用度：分子或物质的性质，使其在代谢过程中可被生物利用。 固氮：某些原核生物将大气中的二氮气体固定为生物可利用的氮形式(如铵)的能力。

在水生生态系统中，浮游植物是主要的初级生产者和食物网的基础。与它们共同的功能角色一致，我们在这里认为浮游植物包括微藻(例如硅藻和甲藻)和产氧光营养的蓝藻(例如原绿球藻，聚球藻属和项圈藻)。这些生物加在一起，几乎占全球光合作用的50%，因此是全球碳和氧通量的重要调节者。 水生异养细菌的丰度与代谢(框1)约占水生栖息地光亮带全部生物量的四分之一，是地球主要生物地球化学循环的引擎，它们与浮游植物的生产和生物量有着内在的联系。 的确，虽然浮游植物和细菌本身都是水生栖息地的基本生物特征，但这两个群体之间的强烈生态耦合要求明确考虑它们协同影响的性质和后果。

浮游植物和细菌之间的相互作用是多种多样的，而且往往是高度复杂的，可以从合作到竞争跨越整个生态关系。在最简单的层面上，这些生物体之间的关系基于资源供应，在自然界中既可以是互惠的，也可以是剥削的(图1)。 水生异养细菌直接从浮游植物中获得大量的碳需求，其中高达50%的由浮游植物固定的碳最终被细菌消耗。 细菌对浮游植物来源的有机物质的消耗主要涉及吸收由浮游植物细胞释放到周围的水柱中大量典型的高度不稳定的溶解有机碳(DOC)(方框1)，但也包括更复杂的藻类产品(例如，粘液和多糖) 和衰老或死亡的浮游植物生物量。

从浮游植物细胞的角度来看，细菌可以通过矿化作用提供有限的营养物质，但也可以竞争无机营养物质。当外生的营养物质供应低，预计浮游植物的生长尤其得益于细菌提供的再生氮和磷。 此外，有证据表明，在细菌合成维生素(如维生素B12)和增强微量营养素(如铁)生物利用度的基础上，浮游植物和细菌之间产生了特定的相互作用，并已经开始强调这些水生微生物群体之间生态联系的复杂性。

通过对浮游植物培养和藻华中特定细菌种类的一致检测，进一步提供了浮游植物和细菌之间密切而有选择性的联系的证据，这导致了“典型浮游植物相关细菌类群”存在的命题。 这些观察结果被全球调查证实，浮游植物相关的细菌群落通常仅限于少数的类群，包括红杆菌科(Rhodobacteraceae)、黄杆菌科(Flavobacteraceae)和交替单胞菌科(Alteromonadaceae)。 这些明显普遍的模式表明，这些类群中某些细菌的生活方式是由它们与浮游植物的相互作用而深刻定义的，同样有证据表明，浮游植物可以从这些关键细菌类群的存在中受益或受害。

根据物种特异性关联的证据，以及细菌和浮游植物之间代谢交换的相互性质，有一种新的观点认为，浮游植物和细菌之间的相互作用应该经常在共生的框架内考虑。 浮游细胞之间的这种亲密关系，需要在相当长的时间内保持空间上的接近——这在一个表面上看起来没有结构、经常以流体流动为特征的栖息地可能不直观。 事实上，海洋学家和湖沼学家历来都在大空间尺度(数百米到数千公里)和长时间尺度(季节性到年度)上研究浮游植物和细菌的动态。即使是当代界定海洋环境微生物生态学的努力，如Tara Oceans计划(一个考察浮游生物的生物多样性和生物地理的全球海洋学考察)，仍然从这种大规模的角度来考虑海洋。 虽然在如此大的尺度上，浮游植物生产力和细菌丰度之间的明确相关性一直被证明表明了紧密耦合的区域分布和季节模式，但长期以来人们也承认，浮游植物和细菌之间的相互作用往往会在允许代谢交换和潜在的共生关系所需的近距离内的微观尺度上发挥作用。 我们对浮游植物和细菌在基因组、代谢和行为水平上的相互作用的了解最近取得了进展，已经开始证实这两个群体之间密切的细胞-细胞相互作用的重要性。

这些密切空间相互作用的物理界面是直接围绕单个浮游植物细胞的区域，在这里，面对扩散和湍流的稀释作用，代谢物最容易交换。 这个被称为藻际 (方框1)的区域只占水柱的一小部分，但却代表了浮游植物和细菌的关键相遇地，或者在某些情况下，是它们相互作用的战场，它们最终调节了生态系统的生产力和生物地球化学过程。 在Cole的开创性论文中，他提出，“在考虑细菌-藻类的相互作用时，我们应该问问自己是否藻际存在”。 在这里，我们不仅考虑了藻际的存在，还考虑了它在水生栖息地中的重要性，首先探索了控制其在环境中形成和持久性的物理和化学过程，然后通过研究它如何促进浮游植物和细菌之间的相互作用来评估其生态重要性。

藻际是一个基本的生态界面

在研究藻际的生态相关性之前，考虑这一独特的水生微环境的固有物理和化学特征，并将这些特征与其他类似系统联系起来是有指导意义的。

相当于根际的水生生物

在许多方面，藻际是被广泛研究的根际的水生类似物(框1)。 陆地生态系统中微生物与植物相互作用(图2)，根际是植物根部附近的狭窄地带，富含植物向周围土壤渗出的有机基质，被认为是地球上最复杂的生态界面之一。 这个区域有大量的微生物，它们利用植物根部附近高浓度的不稳定有机物质，同时经常影响植物对养分的吸收和生长。 根际内最著名的相互作用包括豆科植物和根瘤菌之间的内共生关系，它们在固定氮的地方形成缺氧根瘤;还有丛枝菌根真菌，它们寄生在大多数维管植物的根部，增加植物对水和磷的吸收。

虽然大多数海洋细菌通常不与浮游植物形成内共生，但在藻际和根际之间存在着一些惊人的相似之处(图2)。 首先，浮游植物和植物根系都从根本上改变其邻近的化学环境。它们改变氧气和pH值，释放大量有机化合物，其中一些可以被细菌检测和代谢。 第二，趋化性在两个界面都起着核心作用。根系分泌物刺激土壤细菌的活动，从而使微生物能够在根际圈定植，而海洋细菌对一系列浮游植物渗出物表现出趋化性，这可能同样能够在藻际定植。 第三，与这两种环境相关的一些微生物在系统发育上是相似的。植物促生长菌产生植物刺激因子(框1;例如，生物上可利用的氮、磷、激素和挥发性化合物来源)，以促进植物生长，其中一些细菌，如根瘤菌和鞘氨单胞菌在绿藻培养物中已被广泛发现。 第四，两种情况下交换的某些化学“货币”是相同的。除了主要代谢物如糖和氨基酸，一些更具体的化学物质，包括有机硫化合物二甲磺代丙酸(DMSP)和2,3-二羟基丙烷-1-磺酸盐(DHPS)可在两个界面释放，并由细菌代谢 (图2)。

藻际的物理化学特征

虽然健康和垂死的浮游植物细胞都会向周围的水柱中释放代谢产物，但健康细胞释放光合产物最初被归因于一种溢出机制，即当碳固定率超过碳整合进生物量的速率时，细胞会排泄累积的有机分子。然而，这一解释意味着溢出应在夜间减少，甚至停止，但在昼夜循环中测量了持续溢出率。 相反，健康细胞通过被动和主动两种运输方式渗出。气体、溶剂分子和许多小的疏水化合物可以被动地在细胞膜上扩散，而大分子，如蛋白质，则在它们被转移到细胞外空间时被合成。相反，小的极性和带电有机分子(如单糖和氨基酸)需要通过细胞膜主动运输。 故意释放特定化合物将使浮游植物在碳和能量方面付出巨大的代价，如果这些分子能够使细菌建立有益的联系，那么这种代价就可以被证明是合理的。

除了影响跨膜扩散，分子极性在确定藻际内的扩散率方面起着重要作用。 亲水分子(如极性氨基酸)在水中比疏水分子扩散得更快。 有趣的是，许多细胞间信号分子(如硅藻信息素和细菌高丝氨酸内酯)是疏水的，远离细胞表面的扩散受限。

浮游植物细胞分泌的化合物的性质受细胞健康状况的影响。在早期生长阶段，浮游植物细胞释放可溶性和通常高度不稳定的低分子量分子，如氨基酸、碳水化合物、糖醇和有机酸。 值得注意的是，许多这些低分子量化合物对细菌也是有效的化学引诱剂。当细胞衰老时，较高分子量的分子，包括多糖、蛋白质、核酸和脂质，通过渗出或细胞裂解被释放出来。 这些分子的不同尺度和不稳定性对藻际的物理动力学以及藻际内细菌和潜在定植者的代谢具有潜在的重要意义。 大分子的扩散比小分子慢，这增加了它们在藻际中的停留时间，限制了它们在大体积海水中的损失，并最终影响藻际的大小和稳定性。

藻际的大小主要由浮游植物细胞的大小决定。 鉴于各个浮游植物类群的细胞大小变化超过两个数量级，预计藻际的大小会有很大的变化(框2)。 藻际的大小进一步取决于浮游植物的生长速度和溢出率，以及溢出化合物的扩散率及其背景浓度(详细讨论和计算请参见补充信息)。

根际和藻际之间的一个内在区别是，浮游植物和细菌之间的相互作用发生在一个动荡的环境中，这可以影响藻际的形状和大小。 对于小型浮游植物细胞或轻度湍流条件下(例如，细胞半径小于70 μm或湍流耗散率为10-8 W kg−1;框2)中，湍流对藻际的搅拌作用可以忽略不计，分子扩散导致藻际的对称扩散，而不是复杂的搅拌和混合(图3)。 对于中等大小的藻际或湍流条件，湍流会拉伸藻际并在一定程度上减小其大小，但不会显著破坏梯度(图3)。 变形随着湍流的强度和藻际的大小而增加，直到藻际非常大，或者湍流非常强，以至于化学羽流被搅拌成纠缠的细丝网，并最终混合在一起。补充信息中定量地讨论了这些场景。

Box2 藻际尺度 藻际的大小在很大程度上取决于浮游植物细胞的大小。对于直径为50 μm的硅藻(简单起见假设为球形)，以每天1个的典型生长速度，以细胞碳含量的5%的速度，每天细胞表面渗出的小分子浓度将达到240 nM的碳。 浓度与细胞距离成反比，当距离为10倍半径时，浓度为细胞表面浓度的10%，当距离为100倍半径时，浓度下降至1%。 假设该化合物的背景浓度为10 nM的碳，表明其存在一个半径约为~1200 μm的藻际(这里定义为浓度大于背景值的50%)。 较高的渗出率、较高的生长速率和较高分子量的化合物可产生相当大的菌球(见补充信息)。 另一方面，对于小型浮游植物细胞，比如原绿球藻的直径为0.8 μm，其藻际的大小可以忽略不计(<1 μm)。事实上，先前基于大肠杆菌的运动和化学感觉参数的预测表明，与浮游植物细胞相关联的藻际小于直径为4 μm就不能被趋化细菌检测到。这一预测并不能完全排除异养细菌和小蓝藻之间趋化联系的可能性，原因有三： 海洋细菌表现出的趋化能力大大超过大肠杆菌；观察到海洋细菌对原绿球菌和聚球菌渗出物有趋化作用；据报道，这些小蓝藻细菌和异养细菌之间存在物理联系。 然而，在考虑特定环境中藻际的相对生态意义时，必须考虑到这些对藻际大小的潜在物理限制，特别是因为许多海洋生态系统(例如少营养开阔海洋)内的大部分光自养生物量和生产是由小型浮游植物细胞组成的，它们很可能产生一个可忽略大小的藻际。

藻际半径是细胞半径的函数。灰色虚线对应的是用大肠杆菌参数计算出的趋化细菌检测藻际的理论下限。 y轴上的三角形和相应的红色、橙色和绿色虚线表示不同强度湍流将影响藻际形状和大小的点。

藻际的细菌定植机制

在评价了上述理论考虑之后，我们认为Cole关于藻际存在的问题可以得到肯定的回答。接下来，我们考虑细菌是否可以进入这个潜在的重要微环境，如果可以，是如何进入的。这有三种可能发生的机制:随机相遇、趋化性和垂直传播(图4)。

随机遭遇

水体中浮游植物和细菌细胞的丰度，以及这些细胞的扩散率，决定了它们之间随机相遇的发生。 对于不活动的细菌和浮游植物，布朗运动的相遇是随机发生的，相对少见。 每毫升10^6个细菌(每个直径为1 μm)和10^3个浮游植物(每个直径为15 μm)，一个细菌每天会遇到0.0035个浮游植物细胞(或286天遇到一只浮游植物细胞)，而一个浮游植物细胞每天会遇到3.5个细菌(计算参见补充资料)。 在这种最初的随机接触之后，如果细菌能够附着在浮游植物细胞的表面或一些浮游植物周围的细胞外聚合物基质上，它们可能会保持它们在藻际中的位置。

趋化作用与运动

除了随机接触外，细菌可能利用运动性和趋化性主动进入藻际。 考虑到远洋环境看似均匀、动荡和稀薄的性质，浮游细菌的运动性和趋化性应该是重要的特性，这可能不是立即直观的。然而许多海洋细菌表现出这些行为，这在一个实际上有时在微观尺度上高度不均，并充斥着有机物质的局部热点的栖息地中提供了适应性优势。 与传统上被用作趋化作用模式生物的肠道细菌相比，许多浮游海洋细菌表现出高性能的动力，其游泳速度通常比大肠杆菌快几倍。 单是这种活动性就会大大增加细菌接触藻际的机会，因为它使细胞的扩散能力增加了2000倍以上。因此，虽然一个不运动的细菌每天只会接触0.0035个浮游植物细胞，但在每毫升10^5个可运动细菌的情况下(考虑到可运动细胞的比例为10%)，每个可运动的细菌每天会接触9个浮游植物细胞。在这种情况下，浮游植物细胞接触的细菌数量将从每天3.5个增加到900个(计算参见补充资料)。 这种接触的增加仅由运动性驱动，而忽略了趋化性，后者将进一步提高接触率。 许多海洋细菌确实表现出高度敏感和极有方向性的趋化作用，以及调节游泳速度的精妙能力，使它们能够在短时间内迅速迁移到局部的化学热点，以利用水体中短暂存在的基质梯度。

对于生活在水柱中的趋化细菌来说，藻际是一个理想的目标，它富含不稳定的低分子量有机基质。事实上，藻际的存在是在观察到海洋细菌分离物对浮游植物渗出物表现出趋化作用后首次提出的。 已经证明海洋细菌对多种浮游植物种类的分泌物和一系列浮游植物衍生的底物表现出趋化性，包括乙醇酸、丙烯酸酯、特定氨基酸和DMSP。 化学趋化在浮游植物-细菌相互作用的起始过程中的重要性已经在实验室模型系统中得到证实。 例如， Marinobacter adhaerens的趋化能力被证明从根本上控制这种细菌和硅藻Thalassiosira weissflogii之间的微尺度联系的性质。

采用模拟藻际的实验方法——用10-40 μm直径的珠粒装载有机基质或用微流控通道设计来产生微尺度化学斑块——已经揭示了许多海洋细菌分离株确实利用趋化性来开发藻际的化学梯度特征。 更直接的证据来自对海洋细菌的微观观察，它们成群结队地围绕着浮游植物细胞，甚至在浮游植物游过时“追赶”它们(尽管后者可能是由于细菌随浮游植物细胞一起被冲走造成的)。

细菌利用趋化性来开发藻际的能力也从理论的角度得到了广泛的研究。早期的数值方法表明，海洋细菌可以利用趋化性在足够大的、有泄漏的浮游植物细胞的藻际中聚集，但只有在静止的条件下，在营养暴露方面获得适度的增益。然而，这些研究计算细菌对藻际的反应使用的动力学和趋化性参数来源于大肠杆菌，因为海洋细菌没有相同的参数。 如上所述，现在很明显，许多趋化海洋细菌明显优于大肠杆菌，具有更高的游泳速度和方向性，从而产生更有效的趋化反应。事实上，结合了更能代表海洋细菌的运动特性的模型表明，即使在温和的湍流条件下，细菌在藻际内聚集的可能性也大得多。 最近的一个模型表明，虽然环境条件调节了藻际细菌对浮游植物来源DOC的总体消费的相对重要性，但趋化性总是强烈地增强细菌的吸收，在大多数情况下，可运动的细菌主导了藻际消费。

保持空间上的接近

考虑到上述理论、实验和观察的观点，将藻际设想为一个由趋化细菌群聚而成的微环境也许是有吸引力的。 然而在远洋海洋环境中，可动细菌的比例往往很低，而浮游植物和细菌之间亲密的相互化学交换的证据也来自于模式系统，其中的细菌伴侣实际上不具有可动性或趋化性。 玫瑰杆菌分支成员Ruegeria pomeroyi和硅藻Thalassiosira pseudonana之间明显的互惠关系并不依赖于趋化性，因为R. pomeroyi基因组缺乏所有已知的趋化性基因。 虽然这种类型的相互作用可能通过浮游植物和细菌伙伴之间基质的大量扩散运输而持续存在，但这种关系将在一定程度上受到远离细胞表面的分子浓度急剧衰减的限制（见补充材料）。 在分子从细菌转移到浮游植物细胞的背景下，这种限制是特别相关的。虽然分子浓度可能在离浮游植物细胞数百微米的地方出现显著升高，但细菌细胞周围基质的羽状物在细菌和浮游植物细胞距离~5 μm和~50 μm时将下降10倍和100倍(计算参见补充资料) 。 这一点，再加上环境的三维性，意味着从细菌中泄漏出来的绝大多数代谢物会扩散到整个海水中，只有一小部分会到达附近的浮游植物细胞。因此，在缺乏细菌能动性和趋化性来维持浮游植物和细菌细胞之间空间接近的情况下，基于相互化学交换的相互作用的持久性往往需要密切的空间耦合。

当细菌伴侣居住在浮游植物细胞内或附着在浮游植物细胞的外表面时，浮游植物和细菌细胞之间可能发生密切的空间联系。胞内细菌在某些浮游植物种类中已经被证明是丰富的，而细菌附着在浮游植物细胞表面通常是观察到的。浮游植物附着的细菌群落通常表现出特定的系统发育特征，这与自由生活的浮游植物群落以及浮游植物寄主物种之间有显著的差异。 上述每一种情况在细菌缺乏动力的情况下，细菌联系物的垂直传播可能会延长密切空间联系物的保存时间。这种情况的一个例子是发生在远洋重氮营养性蓝藻Atelocyobacterium thalassa (UCYN-A)与其浮游植物寄主之间的专性共生关系，在这种共生关系中，细菌伴侣的垂直传播保持了这种空间联系。

随机接触、趋化行为和附着细胞的垂直传播都可能使细菌与藻际保持接触，尽管程度不同。物理约束(例如，代谢物的扩散)和相互作用的生态性质(专用性与机会性; 瞬态和持久)决定了浮游植物和细菌之间的空间联系的建立和维持 (图4)。 许多水生细菌对浮游植物衍生的化学物质表现出很强的趋化性，而依赖于垂直传播的特定浮游植物-细菌共生具有漫长的进化历史，表明这些情景可能在塑造水生生态系统的微生物生态中发挥了重要作用。

化学货币交易的市场

浮游植物与细菌的相互作用涉及多种化学货币的交换，包括生长资源和信息化学物质。这些货币的感知或代谢支撑着两个群体之间的关系，跨越义务互惠、共生、竞争和对抗(图5)。人们广泛预期藻际将作为这些化学货币的交换论坛，但技术障碍(与直接采样藻际微环境的困难有关)迄今阻碍了这一假设的确认。 然而，从理论上考虑到化学交换需要伙伴的近距离接触——尤其是在特定的或选择性的关系中——我们认为，藻际是最有可能发生这些相互作用的环境。

竞争和对抗

浮游植物与细菌的相互作用被广泛认为是在竞争或拮抗关系的背景下进行的，通常涉及对无机营养物质的竞争或细菌的杀藻活动以及浮游植物的相关防御机制。 例如，拟杆菌科藻酸杆菌(Bacteroidetes Kordia algicida)感染硅藻，并利用细胞外蛋白酶引起细胞裂解 (图5)，而硅藻低角毛藻(Chaetoceros didymus)针对这种攻击进化出了一种基于藻类蛋白酶分泌的防御机制。拟杆菌门的另一个成员 Croceeibacter atlanticus通过附着在硅藻表面并抑制细胞分裂来感染硅藻，导致细胞伸长和质体积累 (图5)。 在这种情况下，细胞的直接附着和分子的转移(尚未确定)似乎导致了细菌利用的有机物的增加。此外，一些细菌表现出温度依赖的毒性，如红杆菌科成员Ruegeria sp. R11，它在25°C时杀死浮游植物，而在18°C时不会。

互利共生

最近广泛的互惠关系的证明已经挑战了竞争和拮抗相互作用主导浮游植物和细菌之间关系的观点。事实上，可以认为，这些生物体之间的互惠相互作用与拮抗相互作用一样普遍，甚至可能更普遍。对这一观点的间接支持来自于经常观察到的浮游植物在没有细菌的情况下长期培养会对浮游植物的生理和生长产生负面影响。 其中最广泛研究的互惠相互作用是合成维生素的细菌和需要这些维生素的浮游植物物种之间的义务关系。许多真核浮游植物不能合成它们生长所需的几种维生素。 例如，在一项研究中检查的326种浮游植物中，约50%被发现需要维生素B1、B7或B12，而形成有害藻华(HABs)的大多数物种需要维生素B1和B12。合成这些维生素的原核生物维持浮游植物的生长，以交换有机碳。 类似于固氮根瘤菌和豆科植物之间的相互作用，另一种常见的专性互惠关系是固氮蓝藻和硅藻或春藻之间的相互作用，蓝藻向浮游植物提供固定的氮，以交换氨基酸和有机碳。进一步的例子涉及到浮游植物，它们依赖附近的细菌来解毒活性氧(如过氧化氢)，尽管尚不清楚细菌从这种相互作用中获得了什么好处。

早期的观点认为浮游植物和细菌的相互作用只涉及细菌对藻类碎屑的循环利用，而最近的证据显示化学交换的复杂性要大得多。 例如，为了交换细菌衍生的铵，硅藻Pseudo-Nitzschia multiseries为红杆菌科成员亚硫杆菌SA11提供有机硫分子，包括牛磺酸和DMSP(图5)。 硅藻还分泌氨基酸色氨酸，色氨酸被细菌转化为激素吲哚-3-乙酸(IAA)，然后从细菌转移回硅藻，促进其细胞分裂，增加其碳输出。红杆菌科在海洋中普遍产生IAA以及微藻对IAA的广泛生长反应证实了这种多层面和互利的信息化学交换的重要性。有趣的是，这些分子交换与主导根际的相互作用相似。例如，固氮细菌为豆类提供铵，以交换有机碳。 此外，豆类和细菌共生体之间还会交换多种信号，包括IAA和色氨酸。 另一个复杂的、明显互惠的化学交换的例子涉及R. pomeroyi，它通过分泌维生素B12来交换一系列硅藻衍生分子，包括糖衍生物、有机氮化合物，最显著的是有机硫分子DHPS，来维持硅藻假单胞菌的生长(图5)。 由于DHPS分解代谢仅限于有限的海洋细菌群，它的分泌表明硅藻对特定细菌的优先选择。此外，T. pseudonana还能差异调控80多个与植物识别外部刺激的同源基因，这表明根瘤菌和浮游植物-细菌之间的相互作用有进一步的相似之处。

一些海洋杆菌种类与包括硅藻、鞭毛藻和颗石藻在内的广泛浮游植物之间的铁和碳交换也表明了一种互利的相互作用 (图5)。 铁对大多数微生物来说是一种重要的微量营养素，但其在海洋环境中的获取受到其稀少的生物可利用性的阻碍。许多海洋细菌，包括Marinobacter，通过排泄称为铁载体的对铁有特别高亲和力的小有机分子来缓解铁限制。 浮游植物相关的海洋细菌物种产生铁载体弧菌，形成一个铁复合物，是高度耐光的。 Marinobacter在没有光的情况下与铁接触，但一旦暴露在阳光下，弧菌铁蛋白-铁复合物在几分钟内降解，释放出无机可溶性铁。这种不稳定形式的铁很快被细菌和浮游植物吸收，浮游植物释放DOC来维持细菌的生长。

适应市场环境

浮游植物和细菌的相互作用也可以根据伙伴的生理状态动态变化。例如，红杆菌科的成员Phaeobacter gallaeciensis与颗石藻的健康细胞Emiliania huxleyi建立了潜在的互惠关系，通过产生促进生长的激素苯乙酸和抗生素对苯二甲酸(可杀死杀藻细菌)来交换有机碳。然而，当E. huxleyi细胞衰老时，这种细菌就会改变其生活方式，成为一种机会致病菌。 对香豆酸p-coumaric acid是一种藻类在衰老过程中释放的副产物，P. gallaeciensis释放出杀螺杆菌A和B，这些杀藻分子可以裂解E. huxleyi (图5)。 这种“Jekyll and Hyde”策略允许P. gallaeciensis通过与健康的浮游植物细胞保持稳定的联系，然后在细胞衰老时杀死它们来最大限度地获取藻类有机物。 类似的相互作用最近也被记录在红杆菌科的另一成员Dinoroseobacter shibae和鞭毛藻Prorocentrum minimum之间，这表明这些类型的策略可能广泛存在。

显然，藻际的化学生态是精密而复杂的，甚至有可能参与其中的微生物利用了藻际中分子的不同物理性质来发挥自己的优势。这些化学物质中有许多是带电的小分子，它们是高溶解性和可扩散的(例如铵、牛磺酸和DHPS)，并将提供传播线索，而其他的化学物质是非极性的和极难溶解的(如玫瑰杆菌杀虫剂)，将有更多的局部效应。 这可能导致藻际内的空间划分，附着的细菌利用浮游植物细胞表面较差的扩散底物，而自由生活的趋化细菌则对距离较远的高溶解性和扩散性分子作出反应。或者人们也可以想象一个级联的线索，如浮游植物细胞可以利用牛磺酸等快速扩散的分子吸引远处的细菌，然后作为第二层选择性吸引真正的互惠生物靠近细胞。 鉴于类似的情况已经在根瘤菌共生中有报道，如此复杂的化学交换是合理的，豆类分泌类黄酮分子吸引不同的细菌，然后一个复杂的信号机制导致只与选定的伙伴建立共生关系。

具有全球意义的微尺度环境

虽然藻际中细菌-浮游植物的相互作用发生在固有的微尺度环境中，但它们往往会对生态系统尺度的过程产生级联的自下而上的影响(图6)。

初级生产力和藻华

水生生境的总体生产力主要受浮游植物初级生产力控制，而初级生产力又受关键限制性营养素、矿物质和维生素的可获得性控制。虽然这些有限资源的供应通常来自大规模的物理过程，但在某些情况下，预计来自藻际的更多局部资源输入将有助于维持浮游植物的生产力，特别是在外来养分输入较低的情况下。 有人提出，藻际内的细菌再矿化作用可为浮游植物细胞提供局部高浓度的大量营养物质，尽管这将导致“再生”而不是“新的”产物。另一方面，一些浮游植物通过与共生重氮营养菌(Box 1)密切联系获得新的生物可利用氮(Box 1)。 此外，藻际中发生的相互作用还可以增强浮游植物获取关键限制性微量元素，包括铁和维生素。 当这些例子从单细胞水平外推到浮游植物群落规模时，基于水生生物圈的相互作用可能在控制初级生产的体积率方面发挥重要作用，随后影响水生食物网结构和渔业产量。

藻际细菌对浮游植物生长的局部调节也会影响浮游植物物种之间的竞争相互作用，进而影响浮游植物的水华动态。事实上，特定的细菌类群一直与浮游植物爆发事件有关。 然而，除了存在于藻际内的细菌可能的刺激作用外，其他杀藻物种也通过溶解浮游植物细胞参与了水华爆发的崩溃。这些水华调节过程在甲藻毒素的环境中尤为重要，其中一些浮游植物产生的毒素可以通过食物链积累。 虽然只有2%的浮游植物产生HABs，但这些现象发生的频率越来越高，可能对自然生态系统、公共卫生和当地经济造成不成比例的巨大影响。细菌可以增强和缓冲甲藻毒素的影响。有杀藻细菌溶解有毒浮游植物物种的例子，导致甲藻毒素的终止。另一方面，一些细菌会促进HABs形成菌的生长，甚至增加毒素的产生。

生物地球化学循环

生态圈也是生物地球化学循环的一个重要热点。在碳循环的背景下，微生物圈内的细菌将经历比周围水中更高几个数量级的有机物浓度，而这些有机物的性质在决定其最终命运方面起着很大的作用。 细菌利用趋化性来利用藻际内高浓度的光合产物，已被证明能显著提高DOM暴露率，但这是否会转化为循环碳量的增加尚不清楚。 一个最近的建模研究表明，DOM为微生物圈中的细菌消耗的能量的比例可能很高(高达92%)，但对环境条件特别敏感，尤其是细菌丰度。 当藻际富含更复杂的有机物质，如透明的外聚物颗粒(TEP)通常被发现与硅藻藻球有关，细菌定植可以对上层海洋中呼吸的碳的数量产生直接影响。 事实上，细菌对这些粘性多糖降解的增强会减少浮游植物细胞的聚集，并减少向深处运输的碳量。一个复杂的因素是，一些与硅藻表面相关的细菌会增加TEP的产生，从而增加硅藻聚集和碳输出。

生物圈内发生的相互作用也可能在海洋硫循环中发挥重要作用，进而可能对气候过程产生影响。海洋浮游植物产生大量的硫化物DMSP，占浮游植物光合作用固定碳量的10% 。DMSP还提供了海洋异养细菌对碳和硫的大量需求，对许多细菌来说，它是一种强有力的化学引诱剂，因此可能是藻球细菌定植的重要线索。 然而，并非所有海洋细菌都以相同的方式代谢DMSP，两种相互竞争的降解途径的相对强度决定了DMSP最终转化为二甲基硫化物(DMS)的比例，DMS是一种挥发性气体，占到大气中生物硫排放的90%，是云凝结核的主要前体。 栖息在藻际中的细菌的特性和DMSP降解能力以及/或藻际内的化学条件(如DMSP浓度或其他化学线索)可能调节DMSP转化的方向，从而影响释放到大气中的DMS数量。鉴于DMS的气候意义，这些微生物尺度的生态相互作用对区域尺度的气候调节具有重要的意义。

展望

浮游植物和细菌之间化学交换的大量复杂性和复杂性的证据表明，需要主角在空间上接近。这指出了藻际作为形成浮游植物-细菌伙伴关系和拮抗作用的关键交汇处的基本作用，并支持了这样的命题:在植物-微生物关系中，藻际的重要性可能类似于根际。 然而，虽然藻际的概念已被广泛采用，但实际上很少有直接的实验证据来证明它的发生或其在浮游植物-细菌组合中的作用程度。这在很大程度上是在微球占据的微小体积内交换和相互作用所面临的挑战的结果。 虽然生态基因组学和分析化学的结合最近为浮游植物-细菌相互作用的性质提供了重要的新视角，下一步必须将这些方法从培养瓶分析的水平扩展到藻际微环境的规模。 虽然实现这一目标绝非易事，但新的工具和方法正在开始提供以前无法实现的放大能力。微传感器和微电极已被用于测量根际微尺度的化学特征，而显微操纵技术最近已被用于检查特定微环境中的微生物群落，如白蚁的肠道。 这种方法也可以应用于采样微尺度的化学和微生物特征的藻际。在微观尺度上检测微生物组合基因组特征的新工具，包括低体积宏基因组的开发，以及单细胞基因组和转录组方法，提供微生物在藻际内分子水平上表征的途径。 其他技术包括微流体和纳米尺度二次离子质谱(NanoSIMS)也提供了在微尺度环境中探究微生物相互作用和化学转移的能力。另一个更重要的挑战是将这些方法从人工实验室环境中引入自然水生环境。 这些有针对性的放大和分离藻际动态的方法，最终将提供一个更清晰的认识，并更大程度地认识到这种特定微环境在浮游植物-细菌相互作用中的重要性，有助于提供对水生生态系统基本功能的更有力的见解。