Plant Com | 浙江大学樊龙江团队大规模群体基因组分析揭示红米演化历史

红米、黑米等有色稻米富含花青素和原花青素等酚类化合物，具有抑制氧化应激、缓解高脂血症、预防肥胖等生物功能，随着人们生活水平的提高，红米越来越多的受到关注。野生稻、栽培红米和杂草稻都具有红色种皮，这些红米资源包含了完整的水稻遗传背景，是水稻驯化和遗传改良前后时期的重要纽带，是研究水稻驯化和遗传改良历史不可或缺的重要遗传材料。

https://doi.org/10.1016/j.xplc.2023.100778

2023年12月6日，浙江大学樊龙江教授课题组在Plant Communications发表了题为“Population genomic analysis unravels the evolutionary roadmap of pericarp color in rice”的研究论文，对来自中国和世界其他国家5104份水稻材料基因组数据（所谓5k数据集，其中近3000份材料为有色种皮）进行了群体分析，探究了红米演化历史。这是目前已知最大规模的红米群体遗传学研究。

5k数据集涵盖了各类水稻材料，包括2437份籼稻, 1897份粳稻, 229份aus, 90个circum-basmati (cB), 221份混合类型和230份O. rufipogon野生稻（图1）。其中，2794份材料为种皮有色组（所谓2.8k数据集）；990份红米地方品种以及330份当地杂草稻为地方种组（所谓1.3k数据集）。

图1 研究使用的5k基因组数据集及其各种水稻类型构成情况

樊龙江教授课题组利用5k基因组数据集进行了系统发育和群体结构分析。系统发育树揭示了一个由栽培红黑米、栽培白米、杂草稻和野生稻组成的复杂群体结构（图2）。根据系统发育树、等位基因频率等一系列证据，该研究报道了两个有趣的发现：一是部分栽培红米可能起源于杂草稻——一些栽培红米位于杂草稻的分支中，具有较高的统计自举值支持，这意味着杂草稻可能被重新驯化为栽培红稻（图2）。二是部分杂草稻来自栽培红米的野化——一些杂草稻与栽培红米聚在一个分支中，且两者具有非常相似的等位基因频率分布，说明这些杂草稻很可能是从栽培红稻中去驯化而来的。

图2 水稻5k基因组数据集系统发育树（左）及其部分分支情况（右）

为了估计栽培红米和白米群体分化时间，该研究使用SMC++进行估计（图3）。结果表明，包括东亚、南亚和东南亚在内不同地区的粳型红米和白米地方品种在距今2200年内开始分化，籼型红米和白米地方品种为距今3500年内才开始分化。这一时间估计与《新唐书》、《宋史》等中国古书中的描述相一致，即在唐代中国南方地区，特别是在太湖流域已经有了白米生产，进入白米集约种植时期。这也暗示着，rc突变在水稻群体中存在了较长时间，最终是在较晚的阶段才扩散并被固定下来。

图3 不同地区红米和白米地方种群体分化时间估计

此前已报道控制红色种皮的基因为Rc和Rd基因等，Rc基因的多个等位基因如Rcr，Rc-g和Rc-s也已得到了详细解析。为了寻找控制红种皮表型的新基因，该研究还开展了Rc等位基因和全基因组关联分析。研究鉴定到了数个红色种皮新的候选等位基因，同时在籼粳稻中分别发现多个显著关联位点及其相关编码基因。这些位点在栽培红米和白米群体中等位基因频率均存在差异显著，为未来功能研究提供了重要候选基因。

基于前人研究成果和以上发现，该研究提出一个水稻种皮颜色演化模型（图4）：水稻驯化初期均为红米，随着时间的推移，白米的比例不断增加，同时不断发生栽培红白水稻去驯化成为杂草稻（红色种皮）的演化过程。具体而言，在大约一万年的水稻演化史中，红米生产一直占主导地位，直到大约3500前，白米开始大面积种植，并逐步占据主导地位。红米到白米的这种转变在不同地区和不同历史时期都在发生。因此可见，水稻从野生稻驯化开始，就进入了红白种皮交替演化模式，不断从一种状态向另一种状态过渡（如红种皮→白种皮或白种皮→红种皮）；有时即使种皮颜色不变，但扮演的角色在转变（栽培红米→杂草稻或杂草稻→栽培红米）。

图4 水稻种皮颜色演化模型。图中可见籼稻（XI）和粳稻（GJ）中不同类型水稻种皮颜色进化过程。

浙江大学农业与生物技术学院博士生谢玲娟为论文第一作者，樊龙江教授为通讯作者。中国水稻研究所魏兴华研究员、澳大利亚CSIRO朱乾浩研究员和中科荃银方玉等参与了该研究。项目研究得到了浙江省科技厅、国家自然科学基金委的支持。樊龙江教授团队长期在水稻基因组及其演化和环境适应方面开展研究，近年来在水稻去驯化和泛基因组等方面取得系列成果，Nat. Commun.、Genome Biol.、Mol. Plant等刊物上发表系列论文。